В 1991-1993 и с 21 марта 2003 г. по настоящий момент (2019) — председатель Конституционного суда Российской Федерации.

До 2012 года на должность председателя переизбирался каждые три года путем тайного голосования судьями КС, в 2012 и 2018 году назначался на эту должность Президентом. Специально для Зорькина в 2010 году по инициативе президента Медведева были внесены поправки в закон о Конституционном суде, которые позволили председателю занимать эту должность и после 70 лет.

1977 - 1979 год работал в Институте государства и права АН СССР.

1979 - 1986 год работал профессором кафедры конституционного права и теории государства и права Академии МВД СССР. С 1986 года — профессор Высшей юридической заочной школы МВД СССР.

Был членом КПСС с 1970 до ее запрета в 1991 году.

Являлся членом Комиссии Совета Европы за демократию через право (Венецианская комиссия) с 2005 по 2012 год.

Член Президиума Ассоциации Юристов России.

Участвовал в подготовке проекта Конституции России.

Превратил Конституционный суд РФ из юридического органа в политический. В течение многих лет Конституционный суд РФ стоит на страже интересов путинского режима.

Под руководством Зорькина Конституционный суд РФ:
- подтвердил конституционность закона об отмене прямых губернаторских выборов;
- подтвердил конституционность новых правил организации митингов (и крупных штрафов за их нарушение);
- признал соответствующим Конституции РФ договор о "присоединении Крыма", тем самым приняв участие в аннексии Крыма;
- признал не противоречащими Конституции РФ положения закона «О некоммерческих организациях», которыми было введено понятие "НКО, выполняющей функции иностранного агента";
- разрешил России не исполнять решения ЕСПЧ в случае выявления противоречий между ними и Конституцией РФ (следствием чего стал, например, отказ выплатить бывшим акционерам ЮКОСа около 2 млрд евро по решению ЕСПЧ);
- в начале 2018 года подтвердил законность недопуска Алексея Навального на президентские выборы.

2 апреля 2019 года Конституционный суд РФ под председательством Валерия Зорькина отказался рассматривать запрос группы депутатов Государственной думы на предмет соответствия Конституции РФ пенсионной реформы.